Музей экспозициясы 2004 жылы Көкшетау қаласының 180 жылдық мерейтойы қарсаңында ашылды. Музей қаланың көне тарихи бөлігінде - Қанай би көшесі, 32 мекенжайында орналасқан. Нақ осы жерде, Бұқпа тауының бөктері мен Қопа көлінің жағасында 19 ғасырдың бірінші жартысында Көкшетау қаласының құрылуы басталды.
Ағаштан жасалған бірқабатты ғимарат республикалық маңызы бар тарих ескерткіші болып табылады. 1889-1905 жылдар аралығында бұл ғимаратта кеңестік дәуірдің болашақ мемлекет қайраткері В.В. Куйбышевтың отбасы тұрып, оның балалық, жастық шақтары өтті . Ұлы Отан соғысы жылдарында Қызыл әскердің жаралы жауынгерлеріне арналған тыл госпиталі болды. Соғыстан кейінгі 1949 жылы В.В.Куйбышев атындағы республикалық мемориалдық музейі ашылып, 2000 жылы Көкшетау қаласының тарихы музейі болып қайта құрылды.
Музейдің кішігірім бес экспозициялық залында 1824 жылдан бастама алған хронологиялық тізбекте Көкшетау қаласының негізі құрылған кезеңнен бастап, қазіргі уақытқа дейінгі аралықтағы негізгі кезеңдері қамтылған. Экспозиция 19-20 ғасырлардағы Көкшетау қаласымен, оның экономикасы, өнеркәсібі, денсаулық сақтау саласы, білім беру, мәдениетінің қалыптасу тарихымен, қаланың дамуына өз үлесін қосқан адамдар өмірімен таныстырады.
Музей қорында 20 мыңға жуық жәдігерлер сақталуда. Олар: қаланың тыныс-тіршілігі мен тұрғындар өмірінен сыр шертетін өткен уақыттың сарғайған фотосуреттері, көне құжаттар, қолжазбалар, материалдық мәдениет пен тұрмыстық заттары. Автоматтандырылған музей жүйесіне (АС музей) 4 мыңнан астам жәдігер енгізілген.